In het Fries Scheepvaart Museum zijn twee hoofdafdelingen. In de afdeling Scheepvaart wordt de geschiedenis van de Friese scheepvaart verteld aan de hand van scheepsmodellen, schilderijen en scheepsonderdelen. In de afdeling Sneek komt de historie van de stad Sneek en de Friese Zuidwesthoek aan bod. Sneek is georiënteerd op het water en is dat ook altijd geweest. Een scherpe scheiding tussen de beide afdelingen is er daarom niet. De verhalen gaan vloeiend in elkaar over.

Het museum is in 1938 opgericht. Lucas Poppinga, burgemeester van de stad Sneek, was van mening dat de stad een slechtweervoorziening nodig had. Vanaf 1925 groeide het watersporttoerisme in Friesland en Sneek vervulde daarin een centrumfunctie. Of er behoefte was aan een museum werd gepeild met een tentoonstelling tijdens de Sneekweek van 1938. In één maand tijd kwamen er 3.600 bezoekers naar deze tijdelijke tentoonstelling over de Friese scheepvaart. Het succes was groter dan verwacht en daarom nam het museumbestuur het besluit een permanent museum in te richten in het Weeshuis aan de Kruizebroederstraat. Tijdens de Tweede Wereldoorlog werd het museumgebouw gevorderd door de Duitsers. De collectie verhuisde naar de zolders. Na de oorlog gaf Herre Halbertsma, het museum een doorstart. De collectie kwam terecht in het huis van zijn oudtante Jeltje ten Cate-Halbertsma, aan het Kleinzand nummer 12.

Herre Halbertsma was onbezoldigd conservator van het museum en A.M. Sustring was voorzitter van het bestuur. Samen gaven ze tot 1976 leiding aan het museum. In 1976 werd het museum geprofessionaliseerd. De exploitatie kwam in handen van de Stichting Fries Scheepvaart Museum en de Vereniging Fries Scheepvaart Museum fungeerde voortaan als vriendenclub. Sytse ten Hoeve werd benoemd tot directeur. Dat bleef hij tot 2005, toen hij werd opgevolgd door Meindert Seffinga. In de loop der jaren is het museum gegroeid. Nu is het museum gevestigd in vijf monumentale herenhuizen aan het Kleinzand, dat met galerijen is verbonden aan de voormalige Thomas van Aquinoschool aan de Hooiblokstraat van Nicolaas Molenaar sr.

In 2009 en 2010 is het gebouw verbouwd en is een moderne gevel toegevoegd aan de voorzijde aan het Kleinzand.